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Low phosphate activates STOP1-ALMT1 to rapidly inhibit root cell elongation

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  • Coline Balzergue

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université
    Present address: Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales, Université de Toulouse, CNRS, UPS, 24 chemin de Borde Rouge, Auzeville, BP42617, 31326 Castanet Tolosan, France)

  • Thibault Dartevelle

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université)

  • Christian Godon

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université)

  • Edith Laugier

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université)

  • Claudia Meisrimler

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université
    Present address: Plant-Microbe Interactions, Department of Biology, Faculty of Science, Utrecht University, Padualaan 8, Hugo R. Kruytgebouw, 3584 CH Utrecht, The Netherlands)

  • Jean-Marie Teulon

    (CNRS, IBS
    CEA, IBS
    Université Grenoble Alpes, IBS)

  • Audrey Creff

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université
    Present address: Laboratoire Reproduction et Développement des Plantes, ENS de Lyon, UCB Lyon 1, CNRS, INRA, F-69342 Lyon, France)

  • Marie Bissler

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université)

  • Corinne Brouchoud

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université)

  • Agnès Hagège

    (Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Service de Biologie et de Toxicologie Nucléaire, Laboratoire d'Etude des Protéines Cibles, 30200 Bagnols sur Cèze
    Present address: CNRS, Université Claude Bernard Lyon 1, Ens de Lyon, Institut des Sciences Analytiques, UMR 5280, 5 rue de la Doua, F-69100 Villeurbanne, France)

  • Jens Müller

    (Leibniz Institute of Plant Biochemistry)

  • Serge Chiarenza

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université)

  • Hélène Javot

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université)

  • Noëlle Becuwe-Linka

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université)

  • Pascale David

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université)

  • Benjamin Péret

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université
    Present address: Centre National de la Recherche Scientifique, Equipe Développement et Plasticité du Système Racinaire, UMR Biochimie et Physiologie Moléculaire des Plantes, Institut de Biologie Intégrative des Plantes, Campus INRA/Montpellier SupAgro, 2 Place Pierre Viala, 34060 Montpellier, France)

  • Etienne Delannoy

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université
    Present address: Institute of Plant Sciences Paris Saclay IPS2, CNRS, INRA, Université Paris-Sud, Université Evry, Université Paris-Saclay, Ba^timent 630, 91405 Orsay, France et Institute of Plant Sciences Paris-Saclay IPS2, Paris Diderot, Sorbonne Paris-Cité, Bâtiment 630, 91405 Orsay, France)

  • Marie-Christine Thibaud

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université)

  • Jean Armengaud

    (CEA, DRF, JOLIOT/DMTS/SPI/Li2D, Laboratory ‘Innovative Technologies for Detection and Diagnostics’, Bagnols-sur-Cèze)

  • Steffen Abel

    (Leibniz Institute of Plant Biochemistry)

  • Jean-Luc Pellequer

    (CNRS, IBS
    CEA, IBS
    Université Grenoble Alpes, IBS)

  • Laurent Nussaume

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université)

  • Thierry Desnos

    (Laboratoire de Biologie du Développement des Plantes, Institut de Biosciences et Biotechnology Aix-Marseille, Commissariat à l’Energie Atomique et aux énergies alternatives, Saint-Paul-Lez-Durance
    Centre National de la Recherche Scientifique
    Aix-Marseille Université)

Abstract

Environmental cues profoundly modulate cell proliferation and cell elongation to inform and direct plant growth and development. External phosphate (Pi) limitation inhibits primary root growth in many plant species. However, the underlying Pi sensory mechanisms are unknown. Here we genetically uncouple two Pi sensing pathways in the root apex of Arabidopsis thaliana. First, the rapid inhibition of cell elongation in the transition zone is controlled by transcription factor STOP1, by its direct target, ALMT1, encoding a malate channel, and by ferroxidase LPR1, which together mediate Fe and peroxidase-dependent cell wall stiffening. Second, during the subsequent slow inhibition of cell proliferation in the apical meristem, which is mediated by LPR1-dependent, but largely STOP1–ALMT1-independent, Fe and callose accumulate in the stem cell niche, leading to meristem reduction. Our work uncovers STOP1 and ALMT1 as a signalling pathway of low Pi availability and exuded malate as an unexpected apoplastic inhibitor of root cell wall expansion.

Suggested Citation

  • Coline Balzergue & Thibault Dartevelle & Christian Godon & Edith Laugier & Claudia Meisrimler & Jean-Marie Teulon & Audrey Creff & Marie Bissler & Corinne Brouchoud & Agnès Hagège & Jens Müller & Serg, 2017. "Low phosphate activates STOP1-ALMT1 to rapidly inhibit root cell elongation," Nature Communications, Nature, vol. 8(1), pages 1-16, August.
  • Handle: RePEc:nat:natcom:v:8:y:2017:i:1:d:10.1038_ncomms15300
    DOI: 10.1038/ncomms15300
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    Cited by:

    1. Hongrui Cao & Meng Zhang & Xue Zhu & Zhimin Bai & Yanqi Ma & Chao-Feng Huang & Zhong-Bao Yang, 2024. "The RAE1-STOP1-GL2-RHD6 module regulates the ALMT1-dependent aluminum resistance in Arabidopsis," Nature Communications, Nature, vol. 15(1), pages 1-16, December.
    2. Joaquín Clúa & Jonatan Montpetit & Pedro Jimenez-Sandoval & Christin Naumann & Julia Santiago & Yves Poirier, 2024. "A CYBDOM protein impacts iron homeostasis and primary root growth under phosphate deficiency in Arabidopsis," Nature Communications, Nature, vol. 15(1), pages 1-20, December.
    3. Rodolfo A. Maniero & Cristiana Picco & Anja Hartmann & Felipe Engelberger & Antonella Gradogna & Joachim Scholz-Starke & Michael Melzer & Georg Künze & Armando Carpaneto & Nicolaus Wirén & Ricardo F. , 2024. "Ferric reduction by a CYBDOM protein counteracts increased iron availability in root meristems induced by phosphorus deficiency," Nature Communications, Nature, vol. 15(1), pages 1-18, December.

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